データカードダスやテレビアニメで小学生女子を中心に人気の「アイカツ！」初の劇場版アニメ。アイドル養成の名門校・スターライト学園や、ライバル校のドリームアカデミーの生徒など、アイドルたちが総登場する。トップアイドルを目指してアイドル活動（アイカツ！）をしてきた星宮いちごは、自身が主役のライブを開催できることになり、ライブタイトルを「大スター宮いちごまつり」に、会場はトップアイドル・神崎美月のライブを初めて見た「スターライズスタジアム」に決める。ライブを成功させればトップアイドルになれるかもしれない大チャンスに、親友の霧矢あおいや紫吹蘭もいちごを全力でサポートする。
桐生慧辉（下野纮 配音）是一个平凡的高中二年级男生，虽然也憧憬着高中校园里甜甜的恋爱，但是这样的恋爱似乎和他无缘。一天，慧辉终于收到一封梦寐以求的情书，然而让他没有想到的是，从信封里竟然掉出了一条白色内裤，难道，寄出这封情书的女孩是一个变态？更糟糕的是，这封情书并没有署名，这也就意味着，活跃在慧辉身边的所有女孩子，都有可能是这封情书的作者。 看似高高在上实际上是一个受虐狂的朱鹭原纱雪（竹达彩奈 配音）、外表乖巧可爱但是个性却超级恶劣的古贺唯花（日高里菜 配音）、名为漫画家却只画BL漫画的南条真绪（野水伊织 配音），那封情书的作者究竟是谁呢？
最強ギルドの座をかけ、ナツたちの新たな物語がはじまる。ナツたちが不在だった7年の間に、フィオーレ王国最弱の魔導士ギルドとなってしまった「妖精の尻尾（フェアリーテイル）」は、No.1ギルドを決める祭典・「大魔闘演武」での優勝を目指す。大会四日目、ナツ＆ガジルは、現最強ギルド・「剣咬の虎（セイバートゥース）」の双竜と呼ばれるスティング＆ローグと対戦。ナツは、双竜が放つ渾身の合体魔法（ユニゾンレイド）を、ギルドで育まれた想いの力と圧倒的なパワーで撃破する。この勝利により、見事1位に踊りでて歓声をあげるフェアリーテイルとそのメンバーたち。一方、対戦途中でナツにより闘技場から追いやられたガジルは、偶然にも闘技場の地下でドラゴンの死骸が大量に横たわる墓場を発見する。また、大魔闘演武の裏で暗躍する「ゼレフと似た魔力を持つ者」を探していたジェラールは、ついにその人物を追い詰めるが、素顔を見て驚愕する。大魔闘演武最終日、7月7日。この日は、かつてドラゴンが一斉に姿を消した日でもある。大会最終日の始まりとともに、それぞれの思惑が絡み合い、新たな事実が動き出そうとしていた。
某个春日，安艺伦也在樱花飞舞的坡道上与少女·加藤惠命运般地邂逅，并想着要制作以她为第一女主角的同人游戏。他邀请美术部所属、以同人插画师的身份活动的泽村·斯宾塞·英梨梨，以及学年第一的优等生、身为轻小说作家活跃中的霞之丘诗羽，共同成立了blessing software。并终于发表了第一部作品——。 英梨梨和诗羽为了开发大作游戏《寰域编年纪》而前往人气创作者红坂朱音之处。blessing software的代表伦也继续社团活动，和副代表惠一起开始了新作的开发。他起用在做插画师的学妹·波岛出海，向身为制作人的出海之兄·伊织发出委托，和冰堂美智留及其乐队icy tail一同推进着新作的开发，然而……。 英梨梨和诗羽的大作会变得如何？伦也和惠的关系发生异变？blessing software的新作究竟会走向何方？ 围绕着不起眼女主角的青春涂鸦，迎来终幕。
