数千年后的未来，进入宇宙空间的人类，被分为银河帝国与自由行星同盟这两个拥有“专制政治”与“民主主义”两种不同政治体制的国家。两国之间的抗争持续了150年，以无边无际的广袤银河为舞台，重复着无止境的战斗。银河帝国的门阀贵族社会的腐败，以及在自由行星同盟中被称为“民主主义的弊端”的群愚政治正侵蚀着两个国家。之后，宇宙历8世纪末，两位天才的登场驱动了历史。“常胜的天才”莱因哈特·冯·罗严克拉姆，以及人称“不败的魔术师”的杨威利。两人率领着帝国军与同盟军，展开了不知道是第几次的冲突。
故事的舞台是互联网系统发达的都市「DEN CITY」。 在那里有经由巨型企业「SOL技术社」通过高度的网络技术构筑而成的被称为「LINK VRAINS」的VR空间。人们都在那个VR空间中为体验到全新的决斗而狂热。可是在「LINK VRAINS」中却出现了利用决斗来进行黑客行为的谜之黑客集团「海诺因骑士团」。而他们的目标是将存在于互联网的某处的“AI们的世界=电子界”毁灭。 然而在世界受到这样的威胁时，有一名决斗者站了出来。而他的名字正是「Playmaker」。 在那场传奇的战斗中，「Playmaker」使用压倒性的决斗将「海诺因骑士团」打倒，成功捕获了「SOL技术社」和「海诺因骑士团」都想要得手的迷之AI程序。一度拯救了世界，然后却突然消声匿迹了，而他的名字就在互联网的世界中一瞬间变得声名远播，成为了传说。 而现在，作为「Playmaker」的正体的某位高中生藤木游作，为了寻找过去发生的某件事件的真相，对再次在「VRAINS」出现的「海诺因骑士团」展开了追击...... 以此为契机，命运的齿轮就此转动…… 迷之AI的真身，「海诺因骑士团」盯上「Link Vrains」的目的，以及隐藏在游作过去的真相到底是——— 所有的答案，都在「Link Vrains」中
1989年，日本。 乔纳森·乔斯达与DIO决战后的一百年，DIO复活了。同时，乔瑟夫的孙子，空条承太郎发现自己有幽波纹（替身）能力，DIO的复活影响了没有替身抵抗能力的母亲，陷入病危情况；为了拯救命在旦夕的母亲，承太郎与乔瑟夫出发前往DIO的所在地——埃及。
他为了能够死亡，选择了侦探之路…… 时值2030年代。聚集于谜之侦探·明智小五郎身边的「少年侦探团」，他们凭借着自己的行动力，解决了许多大大小小的事件。 某一日，成员之一的花崎健介与谜之少年·小林芳雄相遇了。由于「不明雾霭」而成为了“死不了”体质的小林，渴望着自身的死亡，拒绝着与他人的接触。 对着这样的小林抱有了兴趣的花崎，向小林提案「加入『少年侦探团』吗」。 小林与花崎，他们的相遇终是与世纪罪犯·怪人二十面相和明智小五郎之间的因缘相缠结，他们两人的命运就此转动…
