进入21世纪已有近20年，在人们已忘记了妖怪存在的现代。
科学无法解明的现象频发，流言飞语散布各处，大人们只能疲于奔命。
希望想办法解决这一情况而写信给妖怪信箱的13岁少女·真奈的面前，
随着咔哒咔哒的木屐响声，鬼太郎来到了…。
2012年10月20日発売予定のコミック版第6巻限定版ブルーレイにテレビ未放送の第2期第11話を収録予定
故事发生在平安时代中期，疾病和灾荒令原本的政府逐渐没落，如今是武士与阴阳师的天下，而这两方势力为了争夺完全的统治权而展开着无休无止的争斗。为了拯救百姓与水火之中，政府命令源赖光（三木真一郎 配音）出发寻找可以为人们带来幸福的勾玉，可是在出发至极，源赖光却卧病不起，无奈之中，只得由他的妹妹源光（水泽史绘 配音）女扮男装替兄出征。 在忠心耿耿的家臣渡边纲（三宅健太 配音）的护送下，源光踏上了旅程。一路上，她结识了许多身怀绝技的旅伴。吟游乐师万岁乐（三木真一郎 配音）和年岁过百的阴阳师安倍晴明（德丸完 配音）成为了源光寻找勾玉的得力助手，然而，就在勾玉的下落渐有眉目的时候，源光却从源赖光处得到了安培晴明想要毁灭京都的噩耗。一边是兄长，一边是生死与共的同伴，源光究竟应该相信谁？
